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A primeira atuação de Collins foi para um público não-pagante quando tinha apenas 4 anos de idade. O espetáculo durou 3 horas e foi realizado no teatro da University of Massachusetts Amherts. Collins começou a atuar seriamente, após frequentar a Universidade de Chicago, quando já estava morando em Washington D.C, com sua namorada Victoria. Ele estava terminando o estágio na Casa Branca e saindo do emprego na National Public Radio, estava com um programa de versão sem fins lucrativos para os jovens da cidade, era presidente de uma empresa de software educativo, estava construindo móveis, fazendo documentários e preparando-se para entrar na Faculdade de Direito – isto tudo acontecendo dentro de um ano. Era uma época extremamente produtiva e ocupada para Collins, mas ele não estava muito entusiasmado, pois ao mesmo tempo em que tudo acontecia, ele queria atuar, pois havia muito tempo em que estava interessado nisto. Logo chegaria a chance.

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Sua primeira audição profissional foi para o filme Liberty Heights do cineasta Barry Levinson. Atuou na série Legacy, em seguida, interpretou um pequeno papel no aclamado filme Girl, Interrupted . Depois disto e por isso, decidiu mudar-se para Los Angeles e atuar em tempo integral. Desde então, participou de séries como Charmed, ER, CSI, Monk e Nip-Tuck.

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Seu primeiro papel de destaque foi como o vilão Alexis Drazen que planejava matar o candidato à presidência, o Senado David Palmer, na primeira temporada da série 24 horas . Em 2006, Collins obteve maior notoriedade ao protagonizar ao lado de Laura Prepon, o polêmico filme Karla, sobre uma série de assassinatos cometidos por dois dos mais famosos serial killers do Canadá, Karla Homolka e Paul Bernardo. Porém, Collins explodiu ao interpretar o anjo Castiel, a partir da quarta temporada da série Supernatural, onde era ator (coadjuvante/sedundária), acabou ganhando um papel fixo na quinta temporada da série .

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VIDA PESSOAL
Collins é budista e todos os anos faz um retiro de 10 dias para o Nepal, onde já passou seus meses em um mosteiro. E quando universitário, um de seus empregos foi de carpinteiro, para poder pagar os estudos e ajudar sua mãe com câncer. Apesar de Collins ter feito alguns trabalhos de carpintaria durante o liceu, ele revelou que ainda hoje, a carpintaria é uma de suas paixões. Em seu tempo ocioso, Collins pode ser encontrado fazendo canoagem, esporte que o levou a fazer viagens de inverno para as serras, onde construiu e dormiu em inglus. Além de ator, Collins é um poeta com trabalhos publicados no “The Columbia Poetry Review”, “The Quarterly California” e outros jornais literários. O ator possui uma conta no twitter, onde comenta sobre os acontecimentos do seu dia-a-dia .

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